Nach dem Musikstudium in seiner Geburtsstadt Kassel absolvierte Oliver Stokowski ein Schauspielstudium an der Universität für Musik und darstellende Kunst Graz. 1989 trat er ein Engagement am Staatstheater Hannover an. Ab 1993 war er zehn Jahre am Bayerischen Staatsschauspiel in München engagiert, wo er u. a. den Hamlet in der Inszenierung von Matthias Hartmann sowie des Stanley Kowalski in »Endstation Sehnsucht« spielte und mit mehreren Theaterpreisen bedacht wurde. Anschließend wechselte er ans Schauspielhaus Bochum und spielte u. a. die Titelrolle in »Peer Gynt« (Regie: Jürgen Gosch). Ab 2006 war er am Schauspielhaus Zürich engagiert und arbeitete zum ersten Mal mit Alvis Hermanis für das experimentelle Stück »Väter« zusammen. 2013 wechselte er ans Burgtheater Wien und spielte u. a. unter der Regie von Jan Lauwers (Needcompany) den Morris in der Uraufführung von John Cassavetes »Begin the Beguine«. Er arbeitete mit Regisseuren wie Leander Haußmann, Roland Schimmelpfennig, Hans Neuenfels und David Bösch zusammen.
Seit der Spielzeit 2015/16 ist er in Berlin auf der Bühne des Deutschen Theaters zu sehen. Bei den Salzburger Festspielen 2017 arbeitete er gemeinsam mit Andrea Breth.
Einem breiten Publikum ist er durch Film- und TV-Auftritte u. a. in Filmen von Sönke Wortmann, Rolf Silber, Dominik Graf und Oliver Hirschbiegel bekannt.
Von 2001 bis 2005 übernahm er in der Krimi-Reihe »Der Ermittler« die Hauptrolle, wofür er 2001 mit dem Deutschen Fernsehpreis ausgezeichnet wurde.